Уроженец Манчестера, Маркус Рашфорд с детских лет играл за местную команду «Флетчер Мосс Рейнджерс», за которую ранее выступали такие игроки как Уэс Браун, Дэнни Уэлбек, Равел Моррисон, Зеки Фрайерс, Джесси Лингард, Тайлер Блэкетт и Кэмерон Бортуик-Джексон. Рашфордом интересовались академии «Эвертона», «Ливерпуля» и «Манчестер Юнайтед», но сам Маркус с детства болел за «Манчестер Юнайтед» и выбрал именно его. В 2005 году в возрасте 7 лет он перешёл в академию «Манчестер Юнайтед».

В прошлом году Рашфорд возглавил список лучших бомбардиров команды «Юнайтед» U18, забив 13 мячей в 25 матчах. Маркус сыграл за резервную команду в матче Большого кубка Ланкашира за месяц до того, как ему исполнилось 18 лет.

Ники Батт, который сейчас занимает пост директора Академии, вручил Маркусу капитанскую повязку в его дебютном матче Юношеской лиги УЕФА против сверстников из ПСВ, который состоялся в сентябре.

Рашфорд отблагодарил наставника за доверие, забив гол и реализовав пенальти, а «Юнайтед» в итоге выиграл со счетом 0:3.

25 февраля 2016 года дебютировал в основном составе «Манчестер Юнайтед» в матче 1/16 Лиги Европы УЕФА против «Мидтьюлланна» и забил два гола. В возрасте 18 лет и 117 дней он стал самым молодым игроком «Юнайтед», забивавшим в еврокубках, побив рекорд Джорджа Беста, установленный 20 октября 1964 года в матче Кубка ярмарок. 28 февраля дебютировал в Премьер Лиге в матче против «Арсенала», забив два гола и сделав голевую передачу на Андера Эрреру. В сезоне 2015-16 провел в составе клуба 18 матчей и 8 раз поразил ворота соперника. 30 мая 2016 года подписал новый контракт с клубом до 2020 года.